Hilarius wuchs in einer wohlhabenden heidnischen Familie auf, studierte wie damals üblich, Philosophie und Rhetorik, um dann römischer Beamter zu werden. 345 ließ er sich mit Frau und Tochter taufen und bereits fünf Jahre später wählte ihn die kleine christliche Gemeinde von Pictavium (Poitiers) zu ihrem Bischof. Er war der erste Bischof von Poitiers, der namentlich bekannt ist. In dieser Eigenschaft taufte er 351Martin von Tours.
Schon bald musste er im Arianischen Streit Stellung nehmen. In einem Brief an Kaiser Konstantius II. ermahnt er diesen, von seiner Politik des Zwangs Abstand zu nehmen, die er in den Konzilien von Arles und Mailand gezeigt hatte. Im Konzil von Beziers gehörte Hilarius zu den wenigen, die sich weigerten, Athanasius zu verurteilen, worauf er von Kaiser Konstantius nach Phrygien verbannt wurde, wie es bereits anderen trinitarischen Bischöfen des Westens gegangen war, die Konstantius auf einem Konzil widersprochen hatten.
In Phrygien hatte Hilarius Gelegenheit, die Kirchenväter und die Lehren des Ostens aus der Nähe zu studieren. Auch verfasste er dort zwei lateinische Abhandlungen über die Trinität (De Synodis und De Trinitate), um den Bischöfen des Westens verständlich zu machen, worum es in diesem Streit ging. Die vom Kaiser unterstützten arianischen Bischöfe von Phrygien sahen es als nicht kleines Ärgernis, dass er so, praktisch unter ihren Augen, die Frechheit hatte, über die Trinität zu debattieren und zu schreiben.
Die Semi-Arianer, die sahen wie furchtlos er den Arianismus kritisierte, dachten, dass er ihnen in ihrer Sache helfen könne und luden ihn 359 zum Konzil von Seleucia ein. Das ging allerdings nicht nach ihren Wünschen, da Hilarius auch ihre Sichtweise scharf kritisierte, also entließen sie ihn, bevor das Konzil beendet war.
Als er dann als Reaktion auf das Konzil von Konstantinopel (360) einen weiteren Brief an Konstantius schrieb, in dem er offerierte, seinen Glauben öffentlich vor ihm und einem Konzil zu verteidigen, kam dieser zum Schluss, dass dieser "Säer von Uneinigkeit und Unruhestifter des Ostens" in Gallien vermutlich weniger Unheil anrichten würde als im Osten und beendete sein Exil. Niemand befahl jedoch Hilarius auf dem schnellsten Weg heimzukehren, also reiste er in aller Ruhe durch Illyrien und Italien und predigte auf dem Weg überall gegen den Arianismus.
Bei seiner Rückkehr wurde er als Held des nizänischen Glaubens empfangen. Ein Konzil in Paris 361 unter seiner Leitung exkommunizierte Saturninus von Arles, der im Auftrag des Kaisers die Konzile von Arles und Beziers geleitet hatte.
Hilarius spielte eine wesentliche Rolle in der Vermittlung von östlicher Theologie in die lateinische Welt, und auch umgekehrt. Ähnlich wie Ambrosius von Mailand beherrschte er sowohl Griechisch wie auch Latein. Er ist einer der ganz wenigen lateinischen Kirchenväter, die auch in der Orthodoxen Kirche bis heute sehr geschätzt werden. Insgesamt ist seine Denkweise so "östlich", dass er im lateinischen Bereich deutlich aus dem Rahmen fällt.
Neben Theologie hatte er im Osten noch etwas weiteres kennengelernt: christliche Hymnen. Im Westen waren bisher nur Psalmen und Bibeltexte vertont worden. Hilarius war vermutlich der erste, der lateinische Kirchenlieder schrieb.
Werke
Kommentar zum Matthäusevangelium. Vermutlich das älteste Werk und das einzige, bei dem nichts darauf hinweist, dass es von einem Bischof verfasst wurde; somit vermutlich vor Hilarius' Bischofsweihe geschrieben.
De Synodis (Über die Konzilien)
De Trinitate (Über die Trinität]]
Tractatus super Psalmos (Traktat über die Psalmen)
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